Recherche de traces de vie microbiennes : attention aux faux amis

Article rédigé par Marine Laplace, stagiaire en médiation scientifique au Laboratoire Interuniversitaire des Systèmes Atmosphériques

Ce 9 juin 2022, la Société Française d’Exobiologie a organisé un nouveau webinaire : « Recherche de traces de vie microbiennes : attention aux faux amis », présenté par Julie Cosmidis, professeure associée de géobiologie à l’université d’Oxford au Royaume Uni et auteure de l’article « False biosignatures on Mars : anticipating ambiguity » paru dans Journal of the Geological Society en 2022.¹ Son domaine de recherche concerne la géomicrobiologie et son travail porte sur les biominéraux et vise à expliquer comment et pourquoi les bactéries forment des structures minérales. Ce travail est lié notamment à la recherche des plus anciennes traces de vies microbiennes terrestres et martiennes.

Jusqu’à environ 2 milliards années et demi après sa naissance, la Terre n’était pas aussi accueillante qu’elle l’est aujourd’hui. Il y avait davantage d’activité volcanique et des pluies de météorites. Cependant la vie y était déjà présente il y a environ 3,4 milliards d’années. Les indices de cette vie primitive se trouvent actuellement en Australie : ce sont les stromatolithes, des formations sédimentaires résultant du phénomène de biominéralisation par des cyanobactéries.

Pendant environ 2/3 de son histoire, la Terre abritait uniquement de la vie microbienne, à savoir des procaryotes, qui regroupent les bactéries et les archées. Ces espèces ne possèdent pas de noyau, contrairement aux cellules dites eucaryotes, retrouvées dans les plantes ou au sein du règne animal. Les procaryotes sont des organismes souvent unicellulaires et de très petite taille, de l’ordre du micromètre.

Quelles traces de vie ou de biosignatures sont présentes dans l’enregistrement géologique ? Et comment les trouver puis les interpréter ? Ce sont ces questions auxquelles Julie Cosmidis a répondu durant ce webinaire.

Identifier une structure qui ressemble à de la vie microbienne n’est pas aisé et affirmer avec certitude qu’il s’agit bien d’une vie microbienne peut s’avérer être encore plus difficile. Comparément aux macrofossiles, il est plus laborieux d’identifier des microfossiles du fait de leurs tailles restreintes, ce qui requiert des techniques de détection à haute résolution. De plus, les microorganismes sont dépourvus de squelette minéral et sont donc malheureusement mal préservés dans la roche. Enfin, leur morphologie est relativement simple : filaments, sphères ou bâtonnets, ce qui les rend semblables à des structures issues de réactions purement chimiques sans lien avec une origine biotique.

Un exemple de controverse assez connue concerne la météorite ALH84001 provenant de Mars et découverte sur le site Allan Hills en Antarctique en 1984. En 1996, un article publié dans le journal Science² avait stipulé que des fossiles de microorganismes avaient été détectés dans cette météorite et cette publication avait engendré de grandes discussions au sein de la communauté scientifique. Malgré des formes en filaments segmentés, en globules et en bâtonnets, il ne s’agissait très probablement pas de fossiles de microorganismes.

Image montrant les structures ressemblant à des microorganismes terriens au microscope électronique à balayage, sur la météorite ALH84001
Source : Wikimedia Commons

Une autre controverse avait eu lieu à partir de 1993 quand William Schopf, paléobiologiste américain, avait décrit des structures trouvées dans une roche riche en silice âgée de 3,5 milliards d’années (appelée Apex Chert et présente dans le grand désert Pilbara en Australie) comme étant probablement les plus anciennes bactéries fossiles jamais retrouvées sur Terre.³ Selon lui, il s’agissait de fossiles de cyanobactéries. Mais face à cette découverte, d’autres chercheurs ont effectué des recherches, notamment Martin Brasier, paléobiologiste  anglais, qui a revisité les sites où ces structures ont été trouvées. En 2002, il a prouvé que finalement, ces « fossiles » par Schopf ne provenaient pas de cherts sédimentaires mais de veines hydrothermales et qu’ils se seraient déposés à haute température c’est-à-dire dans un contexte qui n’est pas favorable au développement de cyanobactéries. De plus, les formes des structures détectées par Brasier s’avéraient beaucoup plus irrégulières que les observations de Schopf et ne sont pas compatibles avec une interprétation de cyanobactérie.

Comparaison entre les structures observées par Schopf à gauche et celles observées par Brasier, à droite. Source : J. William Schopf Science, New Series 1993; Martin D. Brasier et al., Nature, 2002

Les biomorphes, un piège dans lequel il ne faut pas tomber

En 2003, Juan Manuel Garcia-Ruiz, géologue espagnol, ainsi que ses collaborateurs, ont découvert l’existence d’objets non biogéniques mais morphologiquement similaires à des organismes vivants : les biomorphes.⁴ Ils sont obtenus à partir de gels ou de solutions riches en silice. Par un processus purement chimique d’auto-organisation, des structures très ressemblantes à des fossiles de microorganismes peuvent être synthétisées. Ce sont des objets faits de carbonates et de silice dont les structures s’apparentent à des filaments segmentés ou des hélices. À plus fine échelle ils ont une structure avec une enveloppe, de la même manière qu’un microorganisme possède une paroi.

Grâce à la découverte des biomorphes, les scientifiques se sont rendu compte que la morphologie ne suffit donc pas pour donner avec certitude une origine biologique à une structure. Cette expérience a d’ailleurs appuyé le fait que les structures observées par Schopf n’étaient pas d’origine biologique. En effet, il a été montré que si les biomorphes produits par l’équipe de Garcia-Ruiz sont placés dans des solutions qui contiennent de la matière organique et en recréant des conditions hydrothermales, la matière organique présentera une signature spectroscopique très similaire à celle des objets découverts dans la région d’Apex Chert.

Comparaison des pics du spectre des biomorphes entourés de matière organique avec ceux du spectre des « microfossiles » d’Apex Chert détectés par Schopf. Source : J. M. Garcia-Ruiz et al., Science, 2003

Une dernière étude en 2016 a confirmé que les « microfossiles » d’Apex Chert n’en étaient pas, grâce à des techniques plus modernes.⁵ Il a été retenu de ces analyses que ces objets n’étaient pas linéaires et que ces structures étaient également minérales avec un empilement de minéraux argileux : les phyllosilicates, recouverts de matière organique.

Reconstruction 3D par FIB (Focused Ion Beam) des structures d’Apex Chert. Source : Wacey et al., Gondwana Research, 2016

Les biomorphes carbone-soufre : une nouvelle famille de « fausses biosignatures »

Ces nouveaux « trompe-l’œil » ont été découverts par hasard et pourraient s’avérer très pertinents dans la recherche de traces de vie anciennes sur Terre et sur Mars.

Cycle du soufre sur Terre

Le soufre élémentaire est un minéral qui peut être retrouvé dans différents environnements. C’est un intermédiaire important dans le cycle du soufre et il constitue la forme du soufre la plus présente dans l’environnement terrestre. Pour créer de l’énergie, des microorganismes effectuent des réactions chimiques, dont la sulfo-oxydation donc l’oxydation des sulfures (forme réduite du soufre) qui mène à la synthèse du soufre élémentaire.  Selon sa composition, il peut être blanc ou jaune, des couleurs observées dans des sources hydrothermales, des sédiments marins ou encore des environnements glaciaires… L’accumulation de ce soufre élémentaire formé par les bactéries sulfo-oxydantes créé des biominéraux. Un exemple de bactérie sulfo-oxydante est la Thiothrix, une bactérie filamenteuse qui stocke le soufre élémentaire et qui le biominéralise sous forme de globules à l’intérieur de ses filaments.

Biominéralisation et formation de soufre élémentaire (S0) par la bactérie Thiothrix. Source : Nims et al., scientific reports, 2019

En laboratoire, Julie Cosmidis et son équipe ont voulu favoriser le développement des bactéries sulfo-oxydantes en les inoculant dans un milieu préparé pour ce type de bactéries. Ces milieux comprennent de l’eau, des sels et du sulfure à oxyder. Dans certaines expériences, ils ont également rajouté du carbone organique dans le but d’identifier certaines bactéries qui consomment de la matière organique comme source d’énergie : les bactéries hétérotrophes. Afin d’observer ce qu’il se produit au niveau purement chimique, des contrôles abiotiques ont été réalisés. Ils sont constitués du même milieu mais ce dernier n’est pas inoculé avec des bactéries, il reste stérile. C’est par ces expériences témoins que les chercheurs ont découvert par hasard cette nouvelle famille de biomorphes. Avec ces dernières conditions, du soufre élémentaire a été formé et au microscope à balayage, des morphologies intéressantes ont été décelées : des sphères et des filaments. C’est pour cela que ces structures sont appelées biomorphes car ce sont des morphologies semblables à des cellules microbiennes sans pour autant qu’il n’y ait eu l’intervention de la biologie dans le milieu. Ce sont donc des structures non biogéniques.

Structures d’origine abiotique obtenues dans l’expérience de contrôle de Julie Cosmidis et de son équipe. Source : Sean McMahon, Julie Cosmidis, JGS, 2022

Ces biomorphes carbone-soufre peuvent prendre différentes formes, par exemple des filaments avec des angles à 45 et 90° retrouvés dans le vivant chez les Streptomyces. Certains ressemblent à des hélices, formes que prennent certaines bactéries comme le genre Gallionella ou certaines cyanobactéries. Des sphères d’un micromètre de diamètre caractéristiques de ces biomorphes sont les formes que possèdent les bactéries à coques comme Staphylococcus aureus.

Comparaisons entre les formes des biomorphes carbone-soufre (en haut) et les formes de bactéries existantes et connues (en bas). Source : Cosmidis and Templeton, Nature Communications, 2016

Grâce à la technique de Microscopie Électronique en Transmission et la technique de Microscopie Électronique à Balayage, associées à de la spectroscopie à rayon X à dispersion d’énergie, les scientifiques ont pu déterminer la composition chimique de ces objets. Ils en ont déduit que les biomorphes carbone-soufre sont composés de soufre élémentaire encapsulé dans une enveloppe de carbone organique.

Comment se forment les biomorphes carbone-soufre ?

Ils se forment par un processus d’auto-organisation complètement chimique, même si les chercheurs ne sont pas encore certains du mécanisme chimique. Ils pensent que les sulfures sont d’abord oxydés en soufres élémentaires qui eux réagissent avec d’autres sulfures pour former des polysulfures, des nucléophiles très puissants qui peuvent interagir avec la matière organique par sulfurisation.

Processus chimique par lequel les scientifiques pensent que sont formés les biomorphes carbone-soufre. Source : Van Dongen et al., Organic Geochemistry, 2003

Par polymérisation, l’incorporation de soufre dans la matière organique forme des macromolécules dites amphiphiles, c’est-à-dire qu’elles ont une tête polaire et hydrophile (qui « aime » l’eau) et une queue apolaire et hydrophobe (qui « n’aime pas » l’eau). Tout comme les lipides de nos membranes cellulaires, elles peuvent s’assembler spontanément en vésicules sphériques qui elles, se rassemblent en tubes, en hélices… Ce qui pourrait expliquer les formes de biomorphes obtenues ! Le soufre est un élément hydrophobe, c’est pourquoi il se réfugie à l’intérieur des vésicules, là où il est protégé du milieu aqueux.

Possible mécanisme de création des structures des biomorphes carbone-soufre. Source : Shimizu et al., Chemical Reviews, 2005

Cette équipe de scientifique a testé plusieurs conditions en laboratoire, en jouant sur le pH, la température, la salinité, la concentration en sulfure et en matière organique, ainsi que le type de matière organique ajouté au milieu. Résultat : ces biomorphes se forment dans une très large gamme de conditions géochimiques qui sont compatibles avec les conditions des environnements naturels actuels.

Durant l’éon de l’Archéen (de -4 milliards d’années à -2,5 milliards d’années), les océans étaient dépourvus d’oxygène et riches en fer. Pendant le Protérozoïque (de -2,5 milliards d’années à environ -541 millions d’années) qui a suivi l’Archéen, les océans étaient riches en sulfure. Il s’agissait donc de conditions propices dans lesquelles des biomorphes carbone-soufre ont pu commencer à se former. Une question légitime à se poser serait alors : « S’il est admis que ces objets ont pu se former sur la Terre primitive, est-ce qu’ils ont pu être préservés dans l’enregistrement géologique ? » explique Julie Cosmidis. Dit autrement, peut-on encore de nos jours trouver la preuve ou une trace de leur existence durant le précambrien, période de temps de l’histoire de la Terre qui comprend les éons Archéen et Protérozoïque ?

Lorsque les scientifiques ont comparé le registre fossile des microorganismes du précambrien avec les formes de biomorphes carbone-soufre qu’ils synthétisent en laboratoire, ils ont découvert qu’ils étaient capables de reproduire des formes d’origine abiotique identiques aux fossiles microbiens datant du précambrien. Cependant, il est tout de même établi avec une assez grande certitude que le registre contient bien des microfossiles. Mais l’idée qui résulte de ces résultats est qu’une morphologie ne suffit pas à définir une biosignature. Leur hypothèse est alors que les biomorphes carbone-soufre ont pu être formés dans le précambrien, fossilisés et préservés dans les roches. Pour vérifier cette hypothèse, les chercheurs ont fait des expériences de fossilisation par silicification en laboratoire d’une part en suivant la fossilisation des biomorphes, et d’autre part en observant celle d’une expérience témoin avec la bactérie sulfo-oxydante Thiothrix. Les résultats ont montré que dans les deux cas, le soufre initialement compris dans les vésicules organiques des objets commençait à diffuser et à s’incorporer à nouveau aux molécules organiques par sulfurisation. Étant donné que la matière organique sulfurisée détient un fort potentiel de préservation, il a été conclu que les biomorphes carbone-soufre ont un bon potentiel de préservation lors de la fossilisation. De plus, après silicification, les biomorphes ainsi que les bactéries Thiothrix possèdent un rapport Azote sur Carbone égal et des signatures organiques similaires. Ainsi, si des objets interprétés au premier abord comme des microfossiles sont retrouvés dans des roches anciennes, il demeure difficile de pouvoir les différencier des biomorphes avec une certitude sans faille.

Signatures organiques de la bactérie Thiothrix et des biomorphes carbone-soufre par microscopie à rayon X. Source : Nims et al., Geology, 2021

Quelles précautions prendre pour l’identification des biosignatures ?

Il existe trois points principaux que les scientifiques prennent en compte dans leur recherche de biosignatures. Le premier est que la morphologie est trompeuse. Le deuxième est que ces investigations nécessitent des analyses à haute résolution qui apportent une grande précision sur les informations contenues par ces objets. Ce sont des techniques qui permettent de trancher sur le caractère biogénique ou non biogénique. Enfin, le troisième point est de bien comprendre les contextes géologiques et géochimiques de l’environnement dans lesquels sont effectués les prélèvements. Il faut être certain que le contexte est compatible avec la vie et connaitre ceux dans lesquels il faut s’attendre à rencontrer de fausses biosignatures (ou pseudobiosignatures) : des objets ou des signaux non biogéniques qui ressemblent à des objets ou des signaux biogéniques. Étudier et comprendre les environnements de formation des pseudobiosignatures est crucial dans la recherche de biosignatures.

Et sur Mars ?

Concernant la recherche de vie sur Mars, des missions organisées par la NASA ou par l’Agence Spatiale Européenne tentent ou tenteront de détecter des traces de vie microbienne sur la planète rouge. Cependant, la communauté scientifique est consciente que les probabilités de retrouver des traces de vie actuelles à la surface de Mars sont minces. Malgré tout, la vie microbienne a possiblement été présente sur la Mars primitive il y a environ 4 milliards d’années, comme ce fut le cas pour la Terre.  Mais les instruments embarqués dans ces missions ont une résolution qui ne leur permet pas de détecter des microorganismes. Par contre, ils nous apportent ou nous apporteront des informations importantes sur le contexte géologique et géochimique de la planète. Il est également prévu d’ici quelques années que des échantillons de roche martienne soient rapportés sur Terre par la NASA pour la première fois et qui pourront alors être analysés par les techniques les plus modernes disponibles en laboratoire et impossible à embarquer sur une mission spatiale.

En conclusion, il est possible qu’il y ait des biomorphes carbone-soufre qui aient été formés et préservés dans des cherts précambriens et possiblement faussement interprétés comme des bactéries fossiles. Il faut rester très prudent dans l’analyse de microorganismes provenant de milieux riches en sulfures, des conditions assez développées sur la Terre primitive mais aussi sur Mars primitive. En effet, les données de Curiosity, le rover de la NASA actuellement en train de sillonner la surface de Mars, ont rapporté que dans le Cratère Gale, il y a environ 3,5 milliards d’années, le cycle du soufre  était bien présent et qu’il y avait de la matière organique. Ainsi, il y avait très probablement des sulfures à sa surface qui ont pu interagir avec cette matière organique et contribuer à la formation de biomorphes de type carbone-soufre dans le passé de la planète rouge.

Cependant, d’autres sources de fausses biosignatures existent en dehors des biomorphes. Il peut s’agir de processus au niveau de la matière organique, des isotopes, des minéraux…¹ Le problème est que ces fausses biosignatures se forment dans des réactions chimiques hors équilibre thermodynamique et/ou en présence de matière organique. Or, la communauté scientifique pense qu’il s’agit du même contexte dont la vie a eu besoin pour apparaitre sur Terre (et possiblement sur Mars). Autrement dit, les contextes étudiés pour la recherche de vie ancienne ou extraterrestre sont les mêmes contextes dans lesquels il est possible de trouver de fausses biosignatures. Il n’est donc pas facile de démêler le vrai du faux…

Julie Cosmidis a terminé sa présentation en expliquant que pour augmenter la qualité d’interprétation de futures découvertes fossiles, il faut passer par un travail de recherche de fausses biosignatures encore inconnues dans une large gamme de contextes géochimiques, afin de déterminer un jour avec une grande confiance les différences entre biosignature et pseudo-biosignature.

Bibliographie

¹Sean McMahon, Julie Cosmidis, False biosignatures on Mars : anticipating ambiguity. JGS, 2022; Vol. 179, http://dx.doi.org/10.1144/jgs2021-050

²David S. McKay et al., Search for past life on Mars : Possible relic biogenic activity in martian meteorite ALH84001. Science, 1996; Vol. 273, DOI: 10.1126/science.273.5277.924

³J. William Schopf, Microfossils of the Early Archean Apex Chert: New Evidence of the Antiquity of Life, Science, New Series, 1993, Vol. 260, No. 5108, pp. 640-646 DOI: 10.1126/science.260.5108.640

⁴J. M. Garcia-Ruiz et al., Self-assembled Silica-carbonate structures and detection of ancient microfossils, Science, 2003, Vol. 302 DOI: 10.1126/science.1090163

⁵Wacey et al., 3.46 Ga Apex chert ‘microfossils’ reinterpreted as mineral artefacts produced during phyllosilicate exfoliation. ScienceDirect, 2016, pp. 296-313 https://doi.org/10.1016/j.gr.2015.07.010